Ο Τζον Στόκτον, αγωνίστηκε σε όλη του τη καριέρα ως πόιντ γκαρντ με τους Γιούτα Τζαζ, στο ΝΒΑ, από το 1984 έως το 2003.
Θεωρείται ως ένας από τους καλύτερους στη θέση του.
Ο Στόκτον αποφάσισε να μείνει στο Σποκάν, όπου γεννήθηκε και να παίξει μπάσκετ στο Πανεπιστήμιο Γκονζάγκα.
Κατά τη διάρκεια της τελευταίας χρονιάς του για τους Μπούλντογκς το 1984, είχε κατά μέσο όρο 20,9 πόντους ανά παιχνίδι.
Οι Γιούτα Τζαζ επέλεξαν τον Στόκτον με την 16η συνολική επιλογή στο ντραφτ του ΝΒΑ του 1984.
Την επόμενη χρονιά, επέλεξαν τον Καρλ Μαλόουν και κατά τη διάρκεια των χρόνων τους μαζί στο ΝΒΑ, οι δύο τους θα γίνονταν ο πιο σταθερά παραγωγικός συνδυασμός γκαρντ-φόργουορντ.
Το περίφημο πικ εν ρολ που έπαιζαν μεταξύ τους για 18 χρόνια έχει μείνει στην ιστορία.
Τις δύο πρώτες σεζόν της καριέρας του, ο Στόκτον έπαιξε πίσω από τον Ρίκι Γκριν, ανησυχώντας ότι θα διαρκέσει μόνο μία σεζόν η καριέρα του στο ΝΒΑ.
Την επόμενη σεζόν, ο χρόνος παιχνιδιού του αυξήθηκε στα 23,6 λεπτά ανά αγώνα, όπως και το σκοράρισμα και οι ασίστ του (7,7 πόντοι και 7,4 ασίστ ανά αγώνα).
Την επόμενη χρονιά γίνεται βασικός αλλά η ομάδα δεν καταφέρνει να προχωρήσει στα πλέι οφ χάνοντας στον πρώτο γύρο από τους Πόρτλαντ Τρέιλ Μπλέιζερς με 3–2.
Το 1987–88 ο Στόκτον κατέρριψε το ρεκόρ ασίστ σε μία σεζόν με 1.128, κατά μέσο όρο 13,8 ασίστ ανά παιχνίδι, ξεκινώντας σειρά ρεκόρ με εννέα συνεχόμενους τίτλους πρώτου στις ασίστ της κανονικής περιόδου.
Παρόλο που οι ικανότητές του αυτές ήταν το κύριο στοιχείο που τον έβαλε στον χάρτη του ΝΒΑ, εξελίχθηκε σε πλήρη παίκτη. Κατέλαβε την τρίτη θέση σε κλεψίματα (2,95 ανά παιχνίδι) και τέταρτη σε ποσοστό ευστοχίας (57,4 %) την ίδια χρονιά.
Επίσης, είχε κατά μέσο όρο 14,7 πόντους ανά παιχνίδι, σχεδόν διπλασιάζοντας την απόδοσή του από την προηγούμενη σεζόν. Στο δεύτερο γύρο των πλέι οφ η Γιούτα αντιμετώπισε τους Λος Άντζελες Λέικερς και έχασε με 4–3.
Στο πέμπτο παιχνίδι (17 Μαΐου 1988), οι Τζαζ έχασαν με 111–109, αλλά ο Στόκτον μοίρασε 24 ασίστ, ισοφαρίζοντας το ρεκόρ των πλέι οφ του Μάτζικ Τζόνσον που παραμένει.
Το 1989–90, κατέρριψε το δικό του ρεκόρ ασίστ σε κανονική περίοδο, συγκεντρώνοντας 1.134 και μέσο όρο ρεκόρ NBA, 14,5 ανά παιχνίδι, ενώ έχει και μέσο όρο 17,2 πόντους.
Το 1993–94 ανέβηκε στην τρίτη θέση των ασίστ όλων των εποχών ξεπερνώντας τις 9.000.
Την 1η Φεβρουαρίου 1995, πέρασε τον Μάτζικ Τζόνσον (ο οποίος είχε 9.921 ασίστ) ως ο κορυφαίος όλων των εποχών του ΝΒΑ στις ασίστ καθώς έδωσε 16 στη νίκη με 129–98 επί των φιλοξενούμενων Ντένβερ Νάγκετς.
Στις 25 Μαρτίου της ίδιας χρονιάς, έγινε μόλις ο δεύτερος παίκτης στην ιστορία του ΝΒΑ που είχε καταγράψει 2.000 κλεψίματα μετά από 6 κλεψίματα στην ήττα 117–110 από τους Ντάλας Μάβερικς.
Το 1996–97 έφτασε στον πρώτο τελικό του NBA στην καριέρα του, όπου οι Τζαζ αντιμετώπισαν τους Σικάγο Μπουλς χωρίς επιτυχία.
Ο Στόκτον είχε μέσο όρο 17 πόντους και 12 ασίστ στη σειρά των τελικών.
Εκείνη τη σεζόν η ομάδα είχε πετύχει ρεκόρ νικών στην ιστορία με 65 στην κανονική περίοδο.
Και την επόμενη σεζόν ο σύλλογος της Γιούτα έφτασε στον τελικό απέναντι στους Μπουλς του Μάικλ Τζόρνταν αλλά όπως και την προηγούμενη χρονιά το αποτέλεσμα των τελικών ήταν 4–2 υπέρ της ομάδας του Σικάγο.
Έκλεισε την καριέρα του τη σεζόν 2002–03 σε ηλικία 41 ετών συμπληρώνοντας 1.504 αγώνες, τρίτος όλων των εποχών μετά τους Ρόμπερτ Πάρις και Καρίμ Αμπντούλ Τζαμπάρ, τα επόμενα χρόνια έπεσε στην πέμπτη θέση.
Έχασε μόλις 22 αγώνες κανονικής περιόδου σε 19 χρόνια.
Κατέχει το ρεκόρ για τις περισσότερες ασίστ (15.806) και κλεψίματα (3.265) καριέρας στο ΝΒΑ.
Συνολικά είχε μέσο όρο καριέρας 13,1 πόντους, 10,5 ασίστ, 2,2 κλεψίματα σε 19 σεζόν.
Οι συχνά μακρινές και ριψοκίνδυνες πάσες του τον έφεραν σε υψηλή θέση στον κατάλογο των λαθών, τρίτος όλων των εποχών.
Αγωνίστηκε στα πλέι οφ σε όλες τις σεζόν της καριέρας του, χωρίς όμως να καταφέρει να κερδίσει πρωτάθλημα, ενώ με την εθνική ομάδα των Ηνωμένων Πολιτειών στους Ολυμπιακούς Αγώνες του 1992 και 1996 κατάφερε να κερδίσει δύο χρυσά μετάλλια.
Στον τελικό του 1996 στην Ατλάντα με αντίπαλο τη Γιουγκοσλαβία (93–69) είχε 4 πόντους και 7 ασίστ.
Είναι πρώην All-Star παίκτης 10 φορές (1989-1997 και 2000), πολυτιμότερος παίκτης του αγώνα το 1993 και εντάχθηκε στο Naismith Memorial Basketball Hall of Fame το 2009, ενώ το 2010 εισήχθη για δεύτερη φορά ως μέλος της Ολυμπιακής ομάδας του 1992, γνωστής και ως Ντριμ Τιμ.
Επίσης συμπεριλήφθηκε στους 50 καλύτερους του NBA στην επετειακή επιλογή του 1996.
Το 2021 συμπεριλήφθηκε στην επετειακή επιλογή των 75 καλύτερων του NBA με τη συμπλήρωσης 75 χρόνων ιστορίας του.